2 июля 2017
Сердцевина старых деревьев со временем становится менее прочной. В таких стволах обычно обнаруживаются коричневые, как на картинке, или белые древесные остатки — это так называемые гнили древесины, вызванные древоразрушающими грибами. На фото — бурая гниль, вызванная серно-желтым трутовиком (Laetiporus sulphureus).
Существуют два основных типа гнилей: белая и бурая, которые, соответственно, различаются по окраске. В литературе еще встречаются термины «корневая», «комлевая» или «ядровая» гниль — по ее локализации, но каждый из этих типов всё равно относится либо к бурой, либо к белой гнилям. При поражении белой гнилью разрушаются все структурные компоненты древесины: как карбогидратные (углеводные) полимеры с регулярным строением — целлюлоза и гемицеллюлоза, — так и полифенол лигнин, в котором каждая субъединица может быть связана с другими в разных местах молекулы и разным количеством связей. В случае поражения бурой гнилью лигнин остается практически нетронутым, а разлагаются только карбогидратные полимеры.
Остановимся чуть подробней на ферментативной деструкции двух основных полимеров — целлюлозы и лигнина (см. P. Baldrian, V. Valásková, 2008. Degradation of cellulose by basidiomycetous fungi). Целлюлоза — это полимер, мономером которого является дисахарид целлобиоза, состоящий из двух остатков глюкозы, соединенных β-гликозидной связью. В несколько упрощенном виде процесс деструкции целлюлозы можно описать следующим образом. Сначала фермент эндоглюканаза (см. Endoglucanase, или Целлюлаза) разбивает целлюлозу на более короткие цепочки, затем экзоглюканазы (см. Endoglucanase) отделяют целлобиозные молекулы с их концов, и, наконец, бета-глюкозидазы разделяют целлобиозу на индивидуальные молекулы глюкозы, которые уже могут проникать внутрь грибной клетки и метаболизироваться.
При деструкции лигнина основную работу выполняют окислительно-восстановительные ферменты пероксидазы (см. Peroxidase), такие как лигнин-пероксидазы, марганец-пероксидазы и гибридные пероксидазы — работа их всех зависит от перекиси водорода. Пероксидазы разбивают связи C–C и C–O–C, которые составляют не менее половины связей, соединяющих фенольные субъединицы. Кроме того, они могут расщеплять и ароматические связи внутри самих субъединиц. Необходимая для работы этих ферментов перекись продуцируется оксидазами, например глиоксальоксидазой, которая переключается на производство перекиси в ответ на активацию пероксидаз. В свою очередь, глиоксальоксидаза использует продукты распада лигнина как субстрат для производства перекиси, таким образом, получается сопряженная ферментативная система.
Лакказы также играют важную роль в процессе деструкции лигнина. Эти ферменты, распространенные у грибов, растений и множества других организмов, участвуют в синтезе предшественников меланина, процессе детоксикации, а также синтезе того же лигнина растениями. Лакказы обладают более низким окислительно-восстановительным потенциалом и могут окислять только мономеры, используя в процессе окисления атмосферный кислород, поэтому они не зависят от других ферментов. Стоит упомянуть, что время появления первых пероксидаз, способных разрушать лигнин, относится к границе карбона и перми, что, вероятно, связано с прекращением интенсивного накопления каменного угля на планете.
Итак, как же протекает процесс образования гнили? Гифа гриба прорастает внутри просвета (люмена, см. Lumen) в мертвых клетках древесины, их окружает растительная клеточная стенка, имеющая неоднородную структуру (см. схему). Самое главное, что люмен выстлан слоем вторичной клеточной стенки, особенно обогащенной лигнином (s3), за ним следует слой, в котором большое количество целлюлозы и гемицеллюлозы (s2).
Грибы, вызывающие белую гниль, обладают большим набором ферментов, необходимых для разложения разных типов полимеров. Часть видов способна активировать сразу ферментативные системы, работающие как с лигнином, так и с целлюлозой, — в этом случае остается бледная и рассыпчатая структура, как на снимке ниже. Этот тип гнили вызывают такие широко распространенные виды, как настоящий трутовик (Fomes fomentarius) и траметес разноцветный (Trametes versicolor).
Белая гниль, вызванная настоящим трутовиком (Fomes fomentarius). Фото © Илья Винер
Другая стратегия видов, вызывающих белую гниль, заключается в том, что они начинают с селективного разложения лигнина во вторичной клеточной стенке и уже позже, когда открывается доступ к карбогидратам (углеводам), начинают разлагать и их. В этом случае белая гниль выглядит по-другому: образуются небольшие, четко разделенные участки-карманы (ямчатая гниль, или pocket rot), в итоге каждый карман пустеет и формируется характерная ячеистая структура, как на фотографии ниже. Такую гниль вызывают корневая (Heterobasidion annosum) и сосновая (Phellinus pini) губки.
Ямчатая белая гниль, вызванная сосновой губкой (Phellinus pini). Фото с сайта en.wikipedia.org
Грибы, вызывающие бурую гниль, не имеют ферментных систем, необходимых для эффективного разложения лигнина, и их гифы оказываются в люмине, окруженные лигнифицированым s3-слоем клеточной стенки. Более того, ферменты, расщепляющие целлюлозу, слишком велики, чтобы просочиться сквозь этот слой. Поэтому разложение начинается с выделения большого количества щавелевой кислоты и различных хелатов — молекул, способных связывать и высвобождать ионы металлов. Щавелевая кислота захватывает ионы железа из растительной клеточной стенки, а также понижает pH возле мицелия. Оксалат железа и хелаты достаточно маленькие, чтобы проникнуть сквозь s3-слой к богатому карбогидратами s2-слою. В s2-слое более высокий pH позволяет хелатам забирать железо из оксалата. Ион Fe2+ в условиях доступа кислорода может окисляться до Fe3+ по следующему пути:
Fe2++O2↔ Fe3+ +O2•–
Fe2++ O2•–+ 2H+↔ Fe3+ +H2O2
Кроме того, образуется перекись, которая наряду с ионами железа необходима для мощной реакции Фентона, позволяющей разрывать молекулы целлюлозы на более мелкие части:
Fe2+ + H2O2 → Fe3+ + HO• + OH−
Короткие куски цепей карбогидратов уже могут проникать через s3-слой, где подвергаются действию вышеупомянутых целлюлозоразлагающих ферментов. Древесина с бурой гнилью имеет характерное строение: она не волокнистая и рассыпается на кубики или таблички. Бурую гниль вызывают крайне распространенные окаймленный (Fomitopsis pinicola) и серно-желтый трутовики (Laetiporus sulphureus).
Фото © Илья Винер.
Илья Винер
Схема строения растительной клеточной стенки. Рисунок из статьи C. Plomion et al., 2001. Wood formation in trees