Паразитический гриб избирательно зомбирует муравьев

Паразитический гриб Ophiocordyceps unilateralis развивается в муравьях-древоточцах Camponotus castaneus и C. americanus, обитающих в Южной Каролине (США). У зараженных муравьев меняется поведение, и в итоге они умирают, накрепко вцепившись челюстями в ветки, что способствует распространению спор паразита. Американские биологи получили чистую культуру гриба-манипулятора и заразили ей три вида муравьев-древоточцев. Гриб успешно развивался в теле всех трех видов, но выгодная грибу манипуляция предсмертным поведением наблюдалась только у тех двух, которые являются жертвами паразита в природе. Выяснилось также, что клетки гриба выделяют разные наборы веществ в присутствии живой мозговой ткани муравьев разных видов. Это говорит о том, что воздействие паразита на нервную систему хозяина является видоспецифичным: по-видимому, оно подлаживается под биохимические особенности мозга жертвы.

«Элементы» уже рассказывали о паразитах, меняющих поведение своих жертв выгодным для себя образом (см. ссылки в конце новости). Ярким примером таких паразитов являются грибы Ophiocordyceps, паразитирующие на муравьях и заставляющие свои жертвы умирать в характерной позе, вцепившись мертвой хваткой в веточку или жилку листа, так, чтобы грибу было удобно рассеивать сверху свои споры и заражать других муравьев. Гриб не только вмешивается в работу центральной нервной системы муравья, но и вызывает атрофию некоторых мышц, что превращает последний укус муравья действительно в «мертвую хватку» (иначе насекомое падало бы после смерти вниз). О том, каким образом грибу удается всё это проделывать, практически ничего не известно.

До недавнего времени считалось, что грибы Ophiocordyceps распространены почти исключительно в тропиках. Однако в 2009 году американские биологи обнаружили в Южной Каролине (США) большую популяцию муравьев-древоточцев (род Camponotus), зараженную этим паразитом. В новой статье, опубликованной в журнале BMC Evolutionary Biology, Дэвид Хьюз (David P. Hughes) и его коллеги из Университета штата Пенсильвания сообщают о результатах лабораторных экспериментов, позволивших немного приблизиться к пониманию механизмов воздействия паразита на поведение муравьев.

Все обнаруженные в Южной Каролине муравьи, убитые грибом Ophiocordyceps, относятся к двум видам: Camponotus castaneus и C. americanus (рис. 1, A, B). Третий вид того же рода, проживающий в данном районе, — C. pennsylvanicus — почему-то не заражается паразитом. По крайней мере, авторы не нашли (несмотря на тщательные поиски, проводившиеся с 2009-го по 2013 год) ни одного мертвого муравья этого вида с выросшим из затылка плодовым телом или вцепившегося перед смертью в ветку или лист.

Авторы задались вопросом: насколько видоспецифичной является технология «зомбирования», применяемая грибом? Использует ли паразит какой-то универсальный способ воздействия на мозг муравья, который сработал бы и с другими видами (если бы гриб мог их заразить), или же манипуляции тонко подогнаны к конкретным видам жертв и к особенностям их нервной системы — и тогда на других муравьев они не подействуют?

Первый важный успех, которого добились исследователи, состоял в том, что им удалось вырастить культуру гриба Ophiocordyceps unilateralis, выделенную из мертвого муравья C. castaneus, на искусственной питательной среде (рис. 1, C). Затем авторы научились заражать муравьев грибом-паразитом, вводя 1 микролитр взвеси грибных гиф муравью под кутикулу. В природе некоторые виды муравьев могут быть защищены от грибной инфекции структурой своих покровов, но микроинъекция, разумеется, преодолевает эту защиту.

Искусственному заражению подверглись по 30 рабочих особей каждого из трех перечисленных выше видов муравьев-древоточцев. Авторы пытались заразить также представителя другого рода, Formica dolosa, которого паразитический гриб в природе никогда не заражает, но эти муравьи не вынесли операции, так что пришлось ограничиться кампонотусами. В качестве контроля использовалось по 30 муравьев каждого вида, которым ввели 1 микролитр среды без грибных гиф, и по 60 муравьев, которым ничего не вводили.

Гриб одинаково успешно развивался во всех трех видах муравьев-древоточцев, причем это кончалось гибелью насекомого, в то время как контрольные муравьи оставались живы. Перед смертью зараженные муравьи всех трех видов проявляли повышенную активность: по сравнению со своими контрольными собратьями они больше времени проводили на арене (где муравьям предоставляли пищу), а не в гнезде. Однако только два вида, заражаемые грибом в природе (C. castaneus и C. americanus), подвергались «зомбированию», то есть умирали, забравшись на палочку и накрепко вцепившись в нее (рис. 1, D, E). Таким образом, впервые была искусственно воспроизведена в лаборатории эта поведенческая манипуляция. Третий вид, C. pennsylvanicus, умирал обычным образом, где придется, ни во что не вцепляясь. Кроме того, из первых двух видов гифы гриба прорастали наружу, а из третьего — нет (рис. 2).

Из этого можно сделать вывод, что технологии, используемые грибом-манипулятором, видоспецифичны: они срабатывают с одними видами муравьев, но могут не сработать с другими, даже близкородственными.

Как известно, основной способ взаимодействия грибов с окружающим миром — это выделение разнообразных веществ. Чтобы досконально разобраться в природе поведенческих манипуляций, следовало бы выяснить, какие вещества выделяет гриб, находясь в теле муравьев разных видов. Но эта задача технически невероятно сложна. Авторы, однако, сумели немного приблизиться к ее решению. Для этого они выращивали культуру гриба в присутствии нервной или мышечной ткани муравьев разных видов. Спектр химических веществ, выделяемых грибом (кроме белков, которые удалялись из раствора), оценивался при помощи жидкостной хроматографии и тандемной масс-спектрометрии (см.: Liquid chromatography–mass spectrometry и Tandem mass spectrometry). Анализ показал, что гриб чутко реагирует на присутствие мозговой ткани разных видов муравьев, что выражается в изменении набора выделяемых веществ. При этом наборы веществ, производство которых достоверно возрастает в присутствии мозговой ткани каждого из четырех видов (здесь снова, кроме трех древоточцев, в анализ был включен вид Formica dolosa), сильно отличаются друг от друга.

К сожалению, идентифицировать конкретные вещества, производимые грибом при контакте с мозгом того или иного муравья, гораздо труднее, чем приблизительно оценить уровень различий между наборами веществ. Авторы сумели опознать только два вещества из числа тех, которые гриб усиленно производит в присутствии нервной ткани C. castaneus (но не трех других видов). Ими оказались гуанидиномасляная кислота и сфингозин. Эти вещества действительно могут влиять на работу нервной системы. Впрочем, они в норме производятся нейронами, и на самом деле нет полной уверенности в том, что их выделял именно гриб в присутствии мозговой ткани C. castaneus, а не наоборот — мозговая ткань в присутствии гриба. Авторы попытались делать муравьям инъекции гуанидиномасляной кислоты и сфингозина, вместе и по отдельности, но это не побудило муравьев забираться на палочки и вцепляться в них. Очевидно, если эти вещества и участвуют в «зомбировании», то кроме них необходимо что-то еще.

Так или иначе, исследование показало, что гриб-манипулятор, скорее всего, вступает в какие-то весьма интимные и специфические взаимоотношения с центральной нервной системой муравья, выделяя те или иные вещества в зависимости от биохимических свойств мозга жертвы. Авторы предполагают, что в манипулировании задействован большой комплекс разнообразных веществ. Проверка этого предположения — дело будущего.

От себя добавлю, что история о том, как гриб управляет поведением муравьев, стала казаться мне чуть менее фантастической и загадочной после того, как нынешним летом мы с Еленой Наймарк были вынуждены бороться с крупными черными кампонотусами, которые чуть не съели нашу избушку на Белом море. Пришлось опрыскать дом дихлофосом, после чего можно было довольно долго наблюдать за специфически изменившимся под действием отравы поведением древоточцев. У муравьев возрастала активность, они выбегали из своих укрытий в щелях между бревнами, ходили кругами, а затем начинали вцепляться, как бульдоги, своими огромными челюстями-мандибулами в любую подвернувшуюся щепку или травинку. В конце концов, возможно, механизм манипуляции, используемый паразитическим грибом, окажется не таким уж и сложным.

http://elementy.ru